Благавешчанскі манастыр у Супраслі быў заснаваны ў вёсцы Грудэк Брэсцкім старастам, Навагрудскім ваяводам і маршалкам Вялікага Княства Літоўскага, Аляксандрам Іванавічам Хадкевічам у 1498-ым годзе. Першапачаткова была пабудавана драўляная царква імя Івана Багаслова ў гонар духоўнага абаронцы айца Аляксандра Хадкевіча, ваяводы Кіеўскага, Івана Хадкевіча. З Кіева Аляксандр Хадкевіч запрасіў у манастыр манахаў Кіева-Пячэрскай лаўры.
Неўзабаве, па просьбе ігумена Парфірыя Сегені, манастыр перанеслі ў больш спакойнае месца пад назвай Cухі Град, на левым беразе ракі Супрасль. Тут, у перыяд з 1505 па 1511 год, на ўласныя сродкі Хадкевіч пабудаваў каменную Благавешчанскую царкву.
Будаўніцтва манастыра на новым месцы было адобрана канстанцінопальскім патрыярхам Іякінам і вялікім князем літоўскім і каралём польскім Жыгімонтам Старым. У 1511 годзе Благавешчанскі манастыр у Супраслі быў асвечаны. У 1516 годзе яго асвяцілі паўторна, бо першых свяціцеляў абвінавацілі ў схізме.
У 1550-ым годзе да паўднёва-ўсходняга кута алтара прыбудавалі рызніцу. У 1614-ым годзе Супральскі манастыр перадалі уніятам. У 1816-ым годзе манастыр зноў вярнулі праваслаўнаму духавенству. У другой палове XVIII стагоддзя побач з царквой ўзвялі званіцу. У 1908-ым годзе былі перабудаваны завяршэння вежаў царквы. У 1944-ым годзе Благавешчанскі манастыр у Супраслі ўзарвалі адыходзячыя войскі нямецкай арміі. У 1984-ым годзе было прынята рашэнне аб аднаўленні храма, і першы камень заклалі 4 чэрвеня 1984-га года.
Першапачаткова памер храма быў 17 х 25 метраў і ўяўляў з сябе трохапсідны будынак на чатырох слупах. Сцены сярэдняй апсіды мелі аднолькавую вышыню з асноўным аб'ёмам. Па кутах узвышаліся чатыры вежы цыліндрычнай формы. Фігурныя завяршэнні Купалы і вежаў пабудавалі пазней, пасля таго як царкву перадалі ўніятам.
Храм быў пабудаваны з цэглы чырвонага колеру ў тэхніцы гатычнага мура. Над уваходам узвышаліся каменныя хоры, падняцца на якія можна было па вінтавой лесвіцы ў паўночна-заходняй вежы. Для дадатковай абароны ўваход у царкву абараняла жалезная рашотка-герса.
У стварэнні маляўнічага інтэр'еру важную ролю адыгрывалі Фрэскі, створаныя ў сярэдзіне XVI стагоддзя пад кіраўніцтвам сербскага мастака Нектарыя. Стыль яго фрэсак быў вельмі блізкі Мараўскай школе сербскага манументальнага жывапісу. Ён жа, Нектарый, удзельнічаў у стварэнні іканастаса.
Фасады царквы ў цокальнай зоне ўпрыгожваў шырокі гарызантальны пояс арнаменту, які быў выкладзены з перапаленай цэглы. Сцены завяршаліся карнізам, падзеленым на асобныя часткі байніцамі-машыкулямі.
У нашы дні манастыр стаіць на польскіх землях (Падляскае ваяводстве Беластоцкі павет), усяго толькі за сорак кіламетраў ад мяжы з Беларуссю.